Születésekor állítólag édesapja azt mondta, szeretné, ha lánya filozófus vagy zeneszerző lenne. Az apai álmok beteljesedésére azonban várni kellett, Heller ugyanis vegyésznek készült, de mivel nem vették fel, fizikát hallgatott a pesti egyetemen. Későbbi férje, Hermann István beszélte rá, hogy elmenjen Lukács György egyik előadására, amiből ugyan Heller egy szót sem értett, de elhatározta, hogy ez a kurzus az, amit hallgatni szeretne. A Lukács-szemináriumok elmaradhatatlan résztvevője lett, majd miután 1951-ben megszerezte magyar-filozófia szakos diplomáját, Lukács mellett lett aspiráns, később tanársegéd.

1955-ben lett a filozófiai tudományok kandidátusa, 1967-ben pedig megszerezte a doktori fokozatot. A pártnak két ízben is tagja volt, először 1947-ben lépett be, de később kizárták, másodszor 1953-tól 1958-ig volt párttag. Ekkor mestere és saját maga 1956-os szerepvállalása miatt fegyelmivel elküldték az egyetemről, öt évig gimnáziumban tanított, írásai nem jelenhettek meg, útlevelet nem kaphatott. 1963-tól az MTA Szociológia Kutatócsoportjának munkatársaként filozófiai kérdésekkel foglalkozott, de 1968-ban aláírta a csehszlovákiai bevonulás elleni tiltakozást, emiatt ismét parkolópályára tették. 1973-ban az MSZMP Politikai Bizottsága filozófiai nézeteit antimarxistának nyilvánította, négy évig "politikai munkanélküliként" fordításokból élt.

1977-ben második férjével, Fehér Ferenccel elhagyta az országot, s előbb Melbourne-ben, a La Trobe Egyetemen tanított, majd 1986-tól a New York-i Új Társadalomtudományi Főiskola professzora lett. 1989-ben hazatért, 1995-től a szegedi JATE filozófiai és a budapesti ELTE esztétikai tanszékének egyetem tanára volt, s tanított New Yorkban is. 1999-ben nyugdíjba vonult. 1990-95-ben az MTA levelező, 1995 óta rendes tagja.

Műveinek nagy részét az 1994-ben elhunyt Fehér Ferenccel közösen publikálta. Fő kutatási területe az etika és a történetfilozófia. Pályája kezdetén munkáit a marxizmus és az újbaloldali gondolkodás jellemezte, később inkább posztmodern szempontból értelmezte az etikát és a modern világot, új megközelítési lehetőségeket kínált fontos társadalomelméleti problémák megoldásához.

Magyarul megjelent munkái közül kiemelkedik A reneszánsz ember (1967), a Portrévázlatok az etika történetéből (1976), a Diktatúra a szükségletek felett (1979, Fehér Ferenccel és Márkus Györggyel), Az igazságosságon túl (1987), A történelem elmélete (2001). Legutóbbi könyve, a New York-i életéről, emlékeiről, impresszióiról szóló New York-nosztalgia 2008-ban látott napvilágot. 2004-ben előadást tartott a Mindentudás Egyetemén, Mi a modernitás? címmel, s rendszeresen hallatja hangját közéleti kérdésekben.

1981-ben Lessing-, 1995-ben Széchenyi-, 1996-ban Hannah Arendt-díjat kapott, 2006-ban az európai kultúra kutatásában szerzett érdemeiért elnyerte a rangos dán Sonning-díjat, 2008-ban Budapest díszpolgára lett.